Trong một ngày mùa hè oi bức, nhóm Phantom Thieves bất ngờ nhận được một thư thách đấu từ một thế lực bí ẩn đang tự xưng là "Người chỉ huy bóng đêm". Trong thư, hắn thách thức họ phải xâm nhập vào trường học Shujin Academy - nơi họ từng đánh bại tội phạm mà không ai dám đụng vào.
Thử thách mới này khiến nhóm Phantom Thieves phải đối diện với nhiều nguy hiểm mới, bí ẩn và kẻ thù mạnh mẽ hơn. Joker, Ryuji, Ann, Morgana, Yusuke và Makoto phải cùng nhau vượt qua mê cung của bóng tối trong trường học, khám phá những bí mật đen tối được che giấu sâu bên trong.
Trái tim của mỗi thành viên nhóm được đặt trên bàn cờ, và bí ẩn về "Người chỉ huy bóng đêm" dần hé lộ. Liệu họ có thể vượt qua thử thách này, hay sẽ bị chôn vùi trong bóng tối và mất đi "lá chắn" cuối cùng mà họ đầy tự hào?
